Большая церковь в юго-восточной части Зимнего дворца, на 2 этаже, устроена на том же месте, где находилась церковь при дворце Анны Иоанновны. Она была заложена и освящена Феофаном Прокоповичем в октябре 1735 года. Франческо Бартоломео Растрелли делал много эскизов к строящейся церкви. Работы продвигались не так быстро, например, деревянная модель купола и интерьерные работы внутри церкви возобновились в 1756, а «лепное и живописное украшение» церкви было представлено в проекте Растрелли только в 1759 году. По замыслу архитектора интерьер церкви полностью гармонировал с дворцовыми залами. При этом сама церковь отходила во внешнем виде от классических схем крестово-купольного или базиликального типов храмов. Внутри помещение было разделено на общую, подкупольную и алтарную части. Для овальных церковных окон Растрелли использовал чертеж переплета с резными деталями. Иконостас был насыщен богатым убранством, где слились воедино живопись и лепка парусов стен с резной подпружной аркой. Росписью алтарной части занимался итальянский мастер Венерони, куполами- Мартини и Цукки. Лепными работами – искусный мастер Джани. Потолочную роспись «Воскресение Христово» в пристройке перед входом в церковь и евангелистов сделал известный живописец позднего барокко Франческо Сальваторе Фонтебассо. Иконостасом в 3 уровня, кафедрой и сенями, которые еще сделал Растрелли занимались мастера-резчики Иоганн Дункер и Роллан. Иконостас был украшен прекрасными иконами работы живописца Императорской академии художеств Ивана Ивановича Бельского из династии живописцев Бельских и живописца-иконописца Ивана Яковлевича Вишнякова. Уже в царствование императрицы Екатерины II, освятил постоянную домовую церковь во имя Нерукотворного образа Спасителя архиепископ Санкт-Петербургский Гавриил 12 июля 1763 года.
Во время царствования Николая I в 1837 году в Зимнем дворце произошел огромный пожар, длившийся 30 часов и уничтоживший интерьеры Растрелли, Росси, Кваренги, Монферрана и др. на 2-ом и 3-ем этажах дворца. Срочно приглашенный архитектор–академик Василий Стасов в 1839 году начал работать над первоначальным интерьерами, спроектированными Растрелли в его стиле рококо. Были предложены и новые материалы для работы, в частности, предлагалось большую часть убранства сделать из папье-маше (смеси клея, гипса и крахмала), а не из дерева, как раньше. К работам были привлечено много известных мастеров: статуи и кариатиды сделал мастера-скульпторы Василий Демут-Малиновский и Петр Васильевич Свинцов. Работы по лепке выполняли немецкий скульптор Юлиус Штрейхенберг и его партнер Адж. Работы по изготовлению фигур ангелов, изображающих Ветхий и Новый Заветы, были доверены автору знаменитых атлантов в портике Нового Эрмитажа-академику Александру Ивановичу Теребеневу. Известный мастер-скульптор Петр Кретан вырезал по рисункам Растрелли иконостас, сень и кафедру. Шесть живописных медальонов (икон), выполненных братьями Бельскими, была спасена вместе с Царскими Вратами во время пожара и возвращена на место во время реставрации. Плафонную живопись восстановил Петр Васильевич Басин, а автор знаменитого «Медного змия» в Русском Музее Федор Бруни заново написал евангелистов на изогнутых поверхностях. Высокохудожественную роспись, имитирующую лепку сделал мастер Пьетро Медичи. Центральная серебряная люстра (паникадило) была отреставрирована мастером Банистером. В этом же 1839 году, храм, обновленный после пожара группой известных живописцев и скульпторов, был освящен митрополитом Московским Филаретом.
Церковь во имя Спаса Нерукотворного образа в отличие от Петропавловского собора, где часто были императоры, была царской домовой церковью и члены царской фамилии молились в молельной за алтарем. В молельной был помещен особо ценный образ, украшенный золотой ризой с бриллиантами, написанный в 1693 году иконописцем Феодотом Ухтомским из семьи Феофана Феофилактовича, духовника царей Ивана V Алексеевича и Петра I Алексеевича в период 1693-1700 г.г. В престольные праздники (день освещения, Пасха) в храм могли попасть простые люди (но по списку), где некоторым придворным дозволялся вынос главной храмовой иконы. Последним настоятелем домовой церкви Зимнего дворца при Николае II в 1915 году был протопресвитер Александр Дернов. После отречения Николая II от престола во время Первой мировой войны службы в церкви были прекращены. После революции 19177 года имущество национализировано, в помещении церкви был постоянный склад дворцовой мебели. Однако в 1939 году в церкви была открыта постоянная выставка западноевропейского фарфора. При этом варварским способом 6 уникальных медальонов были сняты с Царских врат и отправлены в Центральное хранилище. Створки «с Солнцем» вообще долгое время были заброшены на чердаке храма Смоленской иконы Божьей матери на Смоленском кладбище, позже перевезены в церковь Святого Илии на Пороховых, но «Солнце» осталось в иконостасе Смоленского храма.
Интересно:
После начала гонений 1798 года Наполеоном на Мальтийский рыцарский орден в Петербург, в эту церковь в декабре 1799 года были привезены 3 древние реликвии госпитальеров: 1. Частица древа Креста Господня 2. Филермская икона Божьей Матери, по преданию написанная евангелистом Лукой 3. Десница Святого Иоанна Крестителя. Их госпитальеры торжественно вручили Павлу I в Гатчине. В честь обретения таких великих реликвий Синод установил праздник «Перенесения из Мальты в Гатчину части древа Животворящего Креста Господня, Филермской иконы Божьей Матери и десной руки Святого Иоанна Крестителя». С 1852 года ко дню праздника 12(25) октября святыни переносили на месяц из Зимнего Дворца в Павловский собор в Гатчине. Десница Иоанна Крестителя сегодня находится в черногорском монастыре в г. Цетинье.